戰敗后的帶土決定贖罪，然而斑趁帶土虛弱之際使用黑絕控制帶土發動輪回天生之術復活了穢土之軀的自己。佐助與鳴人、佐井對斑展開了攻擊，結果斑使用火遁灰塵隱之術擺脫三人的糾纏，佐助刺穿了斑的右臂，斑感覺到佐助的萬花筒寫輪眼和自己一樣是直勾玉，打算邀請佐助與自己聯手，但被佐助拒絕。之后斑將九大尾獸重新捕獲，準備成為十尾人柱力。此時佐助被初代火影傳授能與仙術查克拉呼應并使用束縛住斑的術，打算以此來阻止斑，而初代選擇佐助的理由是他認為佐助很像斑的弟弟泉奈。佐助從空中對斑發起突襲，卻被斑用“輪墓·邊獄”定住，斑絲毫沒顧念同族之情刺穿了佐助的心臟。瀕死之際佐助回憶起了鼬的話。此時從伊邪那美中重拾自我的藥師兜來到戰場，以仙人模式出現在佐助身邊，他用自己的醫療忍術配合已經研究完成的柱間細胞加上二代提供的禁術對其進行救治。在精神世界里，得到阿修羅查克拉轉世者力量的佐助見到了傳說中的六道仙人大筒木羽衣，從六道仙人那兒佐助知道了一切的起源，得知自己是六道仙人長子因陀羅的轉世。鳴人和佐助兩人在選擇了各自的道路后，接受了六道仙人的力量。佐助蘇醒，獲得了六道仙人贈予的“輪回眼”和封印術式“陰之力”，能觸碰斑的黑棒而不受影響，他利用第二代火影的飛雷神之術同鳴人匯合，與斑決戰。獲得了六道仙人給予力量的二人實力今非昔比，佐助看穿了斑的輪墓·邊獄，并分析出斑的影子每隔一段時間就要回歸本體的弱點。后來使用“天手力”將斑移動到自己與鳴人中間，兩人合力欲將其封印，危機之中斑使用影子作為替身逃脫。為了對抗實力提升的二人，斑決定集齊自己的一對輪回眼。他以迅雷不及掩耳之勢奪取了卡卡西的萬花筒寫輪眼，并將其放入自己的左眼處，接著斑發動神威進去異空間取回自己的另一只輪回眼。第七班機緣巧合下再次齊聚。此時，斑集齊了自己的輪回眼，從異空間回歸。斑同時施展輪墓和地爆天星對第七班展開了攻擊，鳴人使出六道仙術和影分身對抗輪墓，佐助開啟完全體須佐能乎飛上天空劈開地爆天星，而斑的所有攻擊其實都只是在為自己發動無限月讀爭取時間。無限月讀即將發動，佐助意識到形勢不妙緊急返回地面，使用自己的須佐能乎將鳴人等人保護了起來，避免被無限月讀的光芒照到。無限月讀施放結束后，斑打算親手消滅第七班，但此時卻發生了一件令所有人匪夷所思的事情，黑絕突然從后面將斑貫穿，并聲稱自己代表的是傳說中的“查克拉之祖”大筒木輝夜的意志。地面噴射出大量高密度查克拉，斑的身體因為吸收查克拉過量而不斷膨脹。最終輝夜以斑為媒介復活了。輝夜立即發動了“天之御中”，將第七班和帶土轉移到異空間，并聲稱要消滅眾人，回收所有的查克拉。眾人猛然發覺自己身處巖漿之上，危急中佐助通靈出鷹，抓住正在下墜的鳴人。佐助表示救鳴人是因為與其合力才能封印輝夜，而救卡卡西和櫻只是順便的行為，鳴人則說出過去佐助舍身為他擋住白的攻擊一事，暗示佐助救他們其實出于內心本能。此時，輝夜開始發起攻擊，二人聯手抗敵。黑絕對二人訴說了輝夜的過去，承認自己挑唆因陀羅對抗阿修羅、篡改羽衣留給一族石碑內容等行為，而這一切都是為復活輝夜。輝夜強大的實力前所未見，但兩人的實力也有點超出了輝夜的預計。黑絕提議實行各個擊破，于是輝夜單獨將佐助轉移至沙漠世界。佐助使出渾身解數也無法離開異空間，而此時櫻和帶土合力開啟了空間通道呼喚佐助，佐助在最后時刻使用“天手力”瞬間與遠處空間互換位置，成功離開沙漠與鳴人重新匯合。看到二人再度聯手，輝夜也開始擔心起來，于是她發動了超重力空間，使出絕招“共殺灰骨”打算結束戰斗。帶土為保護二人而犧牲，但也為佐助的瞳力恢復爭取了寶貴的時間，同時激發了鳴人的斗志，并且還在自己死后將查克拉附著于卡卡西身上，使其短時間內擁有萬花筒的能力。最終第七班在卡卡西的指揮下，進行了最后一次完美的配合，封印了輝夜。大筒木輝夜被封印后，六道仙人與17位已逝去的五影共同使出通靈之術，將第七班、九只尾獸以及瀕死狀態的宇智波斑從始球空間轉移回忍者世界。之后六道仙人解除穢土轉生與凈土召喚，17位五影的靈魂回歸凈土。六道仙人希望鳴人與佐助兩人能同心協力解開無限月讀，但佐助卻突然宣稱自己要發動“革命”，并揚言要將現任五影處決，接著使用幻術和地爆天星封印了九大尾獸。鳴人決定出面制止佐助，兩人前往終末之谷展開宿命之戰。佐助否認了鳴人追求和平的方式，認為要真正實現和平，應獨自背負著全世界的仇恨，使忍界有一個公敵，才能讓人們團結起來。而鳴人是他現存唯一的羈絆。只有親手殺死鳴人，才能完成這個目標。兩人在終結谷展開了勢均力敵的戰斗，最后分別使用螺旋丸與千鳥互相打斷雙方的手臂，柱間與斑的雕像也因此被產生的巨大風波所摧毀。隨后兩人因重傷而躺在地上，望著如此堅持制止他的鳴人，佐助表示自己對于鳴人的做法感到疑惑不解，自己也想自我了結來贖罪，鳴人則告訴佐助自己早已將他視為朋友，所以無論如何都會分擔他的痛苦，阻止他身陷黑暗。佐助回憶自己和鳴人邂逅的點點滴滴，最后笑著承認鳴人才是這場對決里真正的贏家。之后櫻和卡卡西抵達終末之谷，為重傷倒地的二人療傷。佐助首次坦然接受內心感情，為之前所犯下的錯誤向櫻道歉，并與鳴人一同解開了無限月讀，救出了深陷幻術中的人們。返回村里休養直至康復后，佐助告知卡卡西和櫻他即將再度啟程，遠行他方看一看曾經因為自己被仇恨蒙蔽了雙眼而錯過的人和事。佐助婉拒了櫻希望與之同行的請求，并答應自己會再度歸來。才離村沒多久，鳴人出現在佐助的面前，把當初被自己用螺旋丸劃過的木葉護額還給佐助。佐助收下護額，承諾履行忍者的職責，兩人就此告別。

卡卡西與宇智波帶土、野原琳為木葉隱村忍者學校的同期學員。被分配到波風水門所帶領的班級。在卡卡西年僅12歲，即剛剛成為上忍之時，波風水門帶隊去神無毗橋執行的一次任務，水門班和第七班則剛好相反，來自宇智波一族的帶土并不是隊中的精英，而是個性格比較膽小、很愛哭的家伙，故常被卡卡西嘲笑為愛哭鬼。因此最開始宇智波帶土和卡卡西雖在同一隊，但彼此的性格也不是非常合得來。帶土在整篇中雖然比較膽小，但對同伴很重視，他得知琳被敵人抓走后立即要求卡卡西一同放棄任務也要先救伙伴。后來帶土了解到：卡卡西的父親旗木朔茂是一位了不起的偉大忍者，但在一次執行任務中，為救同伴選擇了放棄任務，結果給村里帶來了巨大的損失，他的父親受村人仇視，就連所救的伙伴也反過來指責他，木葉白牙最后自殺身亡。少年時期卡卡西親眼目睹其父含恨而終，從此以后，卡卡西性格變得冷漠，并且堅持認為，身為忍者，不能被感情所影響，有時候為了完成任務，同伴的犧牲也無法避免。由于琳在任務中被巖忍們抓走，帶土要求立即先拯救琳，但是如果這樣的話任務很可能會面臨失敗，自己將會重蹈覆轍，卡卡西毅然決定先執行任務，后解救琳，并且還說感情這種東西只是執行任務的絆腳石，面對卡卡西的這種冷漠，帶土非常氣憤，臨走前他對卡卡西說“違反忍者規定的人，我們稱之為廢物。可是，不懂得重視同伴的人，連廢物都不如！”并補充說道：“木葉白牙才是真正的英雄！”卡卡西表面若無其事，但內心已有所動搖，最終下定決心，先救同伴，趕來的卡卡西為了救帶土而被巖忍大石砍傷左眼。在他們成功救回琳返回的過程中，卡卡西被左方來的碎石擊中并倒在地上，帶土看見，立刻趕回來救卡卡西，自己卻被壓在巨石下，右半身被壓碎。臨終前帶土讓琳用醫療忍術將自己剛剛覺醒的寫輪眼，連眼軸一起移植到卡卡西受傷的左眼處，并對卡卡西說：他希望自己能成為卡卡西的左眼，幫助他看清未來。而卡卡西每天遲到幾個小時的理由也是因為去慰靈碑前看望帶土。神無毗橋之戰，這一天，木葉產生了兩名擁有寫輪眼的英雄，其中一人的名字被刻在了慰靈碑上，另一個就是在忍界赫赫有名的“復制忍者卡卡西”。在神無毗橋之戰結束后不久，卡卡西和琳就遭遇到霧忍的襲擊，當時體內已經被霧忍們植入三尾的琳為了保護木葉不受三尾的襲擊而沖向卡卡西的雷切自殺。卡卡西則由于先后失去帶土和琳這兩位同伴而大受打擊，身體和精神都受到連續不斷的噩夢折磨。身為卡卡西曾經老師的波風水門為了讓卡卡西擺脫這種狀態而請求他加入暗部，卡卡西也自此開始了他的暗部生涯。一進入暗部的卡卡西被水門安排看護正在妊娠期的漩渦玖辛奈，卡卡西輕輕松松完成了任務。直到漩渦鳴人出生，水門為保護村子而犧牲為止。水門死后第三代火影重新擔任了火影一職，而志村團藏為了奪取村子的控制權利用了卡卡西心中的黑暗，誹謗三代火影。卡卡西陷入了困境，然而卡卡西跟三代火影的談話消除了心中的疑惑。志村團藏打算在三代火影前往火之國首都接受任命的途中將其殺死，卡卡西中途背叛了團藏使三代得以幸存。三代火影出于大局考慮赦免了團藏的過錯。在前幾次的行動中卡卡西發現了團藏直屬暗部-根中存在會使用木遁的忍者，年齡符合之前木葉失蹤的一批兒童。在卡卡西潛入火影辦公室查閱資料時被三代火影發現，三代對卡卡西講述了這一切的來龍去脈，并告訴卡卡西切勿輕舉妄動。經過一連串的事件以后，大蛇丸的人體實驗暴露，但是面對曾經自己最優秀的學生，三代火影無法痛下殺手，讓大蛇丸逃脫，但廢了大蛇丸的雙手。第三代指示暗部一定要將大蛇丸帶回木葉，一旦大蛇丸叛逃敵國將會對木葉造成巨大的損失，卡卡西受命前往尋找大蛇丸。與此同時團藏表面上與第三代火影“合作”，實則為了幫助大蛇丸逃脫木葉的追殺，于是團藏派出了“甲”前往秘密據點。卡卡西誤闖秘密據點被據點的人抓住，但甲暗中救了卡卡西一命，當卡卡西再度回到據點時，秘密據點的人已經全部被大蛇丸殺死，自己跟大蛇丸展開了戰斗。大蛇丸自知再打下去對自己不利便撤退了，卡卡西對甲和據點唯一幸存的人說“我從來沒有來到過這里，也沒有見到任何人，更沒有發現大蛇丸”，便離開了他們。志村團藏的右眼是寫輪眼，由于多次使用已經漸漸失明，而宇智波一族擁有寫輪眼的成員又很難下手，故團藏決定奪取卡卡西的寫輪眼。之后團藏假借任務為由使甲和卡卡西一同探查大蛇丸秘密據點。甲對卡卡西露出殺意時被卡卡西察覺并敗在卡卡西的手下，經過與卡卡西的一番對話之后甲消除了對卡卡西的疑惑。這時據點內白磷大蛇復活，卡卡西拼命保護甲，最后失去了知覺，但甲并沒有奪取卡卡西的寫輪眼而是背叛了團藏。最后卡卡西會見三代火影，將甲從根調離而分配到了暗部卡卡西所在的一組，甲恢復了原名天藏。