天文18年，公元1549年，年邁的織田信秀娶了和信長年齡相當的美女巖室夫人，整天沉迷于酒色。信長對此大為反感，為了提醒自己的父親，便自己寫了封情書送給巖室夫人。不久這件事鬧得滿城風雨，信秀大怒便命人把信長叫了過去。兩人大吵了一番，“你怎么可以做出這么荒唐的事情來，她可是我的小妾啊。”“現在北有齋藤，南有今川和松平，尾張內還有信友，信光等人，您這樣無意于將尾張送給別人。”“說我之前，你先看看你自己吧，整天游手好閑，竟做些讓人奇怪的事，這哪里像尾張以后的繼承人啊。”“我不需要別人教我做什么，而且只要您依然活著，我就會繼續過悠閑的生活。”。。兩人爭吵的十分激烈，最后信秀沒有辦法，自己只好和巖室夫人搬到古渡城去居住，把那古野城留給了信長。

而就在信長剛成為那古野城主不久，突然有人來報，今川大軍已經攻下尾張的安祥城，守將織田信廣被俘。原來，松平氏的當家松平廣忠被今川的人暗殺，今川軍趁機占領了岡崎城兵進尾張，目的是奪回松平家的人質——竹千代。不久今川的使者就來到了那古野城，要求用信廣交換竹千代。信長找來竹千代商議：“現在想用你換回信廣，不知道你愿意么？”“我愿意，父親死了，我要回岡崎去看他。這兩年來謝謝您在尾張對我的關照。”就這樣，竹千代告別了信長，回到了三河。

新年到了，每個城的主人就在布置自己的城堡，想踏實的好好過個年，暫時忘記亂世的紛擾。織田信秀和巖室夫人正在古渡城里尋歡做樂，纏綿過后，兩人躺在床上。信秀剛要睡著，就聽外面有人大喊：“父親大人，大事不好了！”說話的人是信長的弟弟——織田信勝，與信長不同，信勝十分懂得禮數，也深受家臣們的愛代，時刻威脅著信長繼承人的位置。到底是什么事情讓信勝都忘記了禮數這么失態呢？“什么事，慢慢說。”“清州城那邊發現火光，好像是有人攻打清州城。”“今川？還是齋藤？”“帶頭人是......是信長。”“他也太不知道天高地厚了。”清州城是尾張國里數一數二的大城堡，而城主信友更是信秀爭奪尾張最強的對手，多年來兩人一直暗中較勁，但都沒發生過大的沖突。信秀怕信長的行為讓信友發怒會來攻打自己，所以立刻準備戰斗。而這時在那古野城里，“哈哈，真是太好玩了。”信長一邊大笑，一邊叫濃姬倒酒，同席而坐的還有剛才一起去偷襲清州的前田利家和丹羽長秀等人。這時平手政秀急忙跑了過來“殿下，您這次可是闖大禍了。您這樣貿然的行動，萬一那古野城被人偷襲了可就不妙了。”“所以才選擇今天動手，而且那古野這有爺爺，我當然放心了。”再看信友這邊，信友的家臣坂井極力要求出兵，以報此仇。可是信友十分多疑，生怕這是信秀誘自己出城的計策，最后作罷。

信長這次胡鬧行為，引起了更多家臣的不滿。于是以柴田勝家，林秀貞為首的家臣們聯名上書給信秀，要求廢除信長，立信勝為織田家的繼承人。而讓信秀十分吃驚的是，聯名信上竟還有信長和信勝母親土田夫人的簽名。信秀陷入了煩惱之中，但是沒多久，就與世長辭了。

1551年，犬山的織田信清出兵攻打古渡，信秀出城迎戰，上馬時突發腦病，落馬而死。信長聞信，急忙出兵。平手感到信長懂事了，是去為見父親最后一面，于是自己也帶兵出發準備援助信長。可是當平手帶兵來到古渡，卻連信長的影子都沒看見。原來信長趁犬山空虛，直接拿下了犬山城。最后和平手夾擊信清，為自己父親報了仇。

不久舉行了信秀的葬禮，信長的打扮讓在場的人都十分意外。作為家督繼承人應該身穿孝服，而信長則是穿著半邊袖子的衣服，光著上半身，光著腳，明顯是個浪人的打扮。輪到他去上香的時候，他的舉動更是讓在場的人目瞪口呆，他沒有恭敬的把香插到香爐上，而是把香扔向了父親的牌位，這狂妄無理的舉動，再次激怒了一些反對信長的家臣們。之所以做出這樣的行為，是對父親不聽自己告誡過度縱欲的遺恨呢？還是對家臣們的示威呢？其真意只有信長自己明白。